AMPA and glyphosate residues impacts in the water of fish farms

Bruna Lucieny Temponi-Santos , Jerônimo Vieira Dantas-Filho , Matheus Venancio de Paula , Ana Carolina Anchieta Adriano , Kelly Cristina de Araujo Barbosa , Tatiane Luciano Balliano , Francisco Carlos da Silva and Sandro de Vargas Schons

Abstract
The aims of this study are to qualify and quantify Aminomethylphosphonic Acid (AMPA) and glyphosate residues and assess their impact on physico-chemical variables, zooplankton and Cyanobacteria in the water, as well as to analyze ecotoxicological risks through the observation of erythrocyte nuclear anomalies in the frogs Leptodactylus fuscus and L. petersii. For this study, seven fish farms with recent pesticide applications were selected in the Municipalities of Ji-Paraná, Ouro Preto do Oeste, Vale do Paraiso, and Teixeirópolis, located in the State of Rondônia, and visited during the two Amazonian hydrological seasons in 2023. For the physico-chemical analyzes of the water, a multiparametric probe was used and analyzes were carried out in the laboratory. The biological material was analyzed at the Animal Diagnostic Center, of the Universidade Federal de Rondônia, Campus Rolim de Moura, and the chromatography and determination of AMPA and glyphosate in the water was carried out at the Pesticide Residue Analysis Laboratory, of the Universidade Federal de Santa Maria. Samples were taken in triplicate for the sampling, quantification and classification of Copepoda, Ostracoda, and Cyanobacteria. For the ecotoxicological risk analysis, counts of nuclear anomalies in the frogs' blood, blood cells were collected from the peripheral blood of 85 semi-aquatic frogs. AMPA residues were found in samples of fish farm water from three municipalities: Ji-Paraná, Presidente Médici, and Vale do Paraíso. Glyphosate was confirmed in samples from P2, P3 and P6 (< LOQ). The presence of AMPA and glyphosate caused a significant reduction in the abundance of Copepoda, a 68.73% reduction in populations, and a 66.31% reduction in Ostracoda populations and a significant increase in the abundance of some families of Cyanobacteria in the water of fishponds. In the blood cells of L. petersii, micronucleated erythrocytes, apoptosis, pyknosis and karyorrhexis were found. The incidences of micronuclei and apoptosis showed the highest correlations with seasonality and proximity to the urban area (r = 0.84 and 0.81, respectively) compared to the incidences of pyknosis and karyorrhexis (r = 0.42 and 0.35). Seasonality and proximity to urban areas have a greater influence on the physico-chemical variables of the water compared to the presence of AMPA and glyphosate residues. Frogs associated with fish ponds containing AMPA and glyphosate had higher incidences of erythrocyte nuclear abnormalities.

Keywords
Amphibians; Bioindicators; Cyanobacteria; Environmental toxicology; Fish farming; Herbicide; Zooplankton.

Resumo
Impactos de resíduos de AMPA e glifosato na água de viveiros de piscicultura. Os objetivos deste estudo são quali-quantificar resíduos do ácido aminometilfosfônico (AMPA) e glifosato e avaliar seus impactos sobre as variáveis físicas e químicas, os zooplânctons e as Cyanobacteria na água, bem como a análise dos riscos ecotoxicológicos, através da observação de anomalias nucleares eritrocitárias nas rãs Leptodactylus fuscus e L. petersii. Para este estudo foram selecionadas sete pisciculturas com aplicação recente de agrotóxicos, nos Municípios de Ji-Paraná, Ouro Preto do Oeste, Vale do Paraiso e Teixeirópolis, no Estado de Rondônia, sendo visitadas nas duas estações hidrológicas amazônicas, em 2023. Para as análises físicas e químicas da água foi utilizada sonda multiparamétrica e realizadas análises em laboratório. As análises do material biológico foram realizadas no Centro de Diagnóstico Animal, da Universidade Federal de Rondônia, Campus de Rolim de Moura, e as análises de cromatografias e determinação de AMPA e glifosato na água, foram conduzidas no Laboratório de Análises de Resíduos de Pesticidas, da Universidade Federal de Santa Maria. Para a amostragem, quantificação e qualificação de copépodas, ostrácodas e cianobactérias, foram coletadas amostras em triplicata. Para as análises de risco ecotoxicológico, através da contagem de anomalias nucleares no sangue das rãs, foi realizado o levantamento das anomalias no sangue periférico de 85 rãs semi-aquáticas. Foram encontrados resíduos de AMPA em amostras de água de piscicultura de três municípios, sendo Ji-Paraná, Presidente Médici e Vale do Paraíso. Foram confirmadas presenças de glifosato nas amostras de P2, P3, P6 (< LOQ). A presença de AMPA e glifosato causou redução significativa na abundância de Copepoda, 68,73% de redução das populações, e redução de Ostracoda de 66,31%, bem como o aumento significativo na abundância de algumas famílias de Cyanobacteria na água de viveiros de piscicultura. Nas células sanguíneas de L. petersii foram encontradas anomalias eritrócitos micronucleados, em apoptose, picnose e cariorrexe. As incidências de micronúcleos e apoptose apresentaram as maiores correlações com a sazonalidade e proximidade com a área urbana (r = 0,84 e 0,81, respectivamente), em comparação com as incidências de picnose e cariorrexe (r = 0,42 e 0,35). A sazonalidade e a proximidade de áreas urbanas influenciam mais as variáveis físicas e químicas da água, em comparação com a presença de resíduos de AMPA e glifosato. As rãs associadas aos viveiros de piscicultura com presença de AMPA e glifosato apresentaram maiores incidências de anomalias nucleares eritrocitárias.

Palavras-chave
Anfíbios; Bioindicadores; Cianobactérias; Herbicida; Piscicultura; Toxicologia Ambiental; Zooplâncton.

DOI
10.21438/rbgas(2024)112809


Texto completo

 Baixar este arquivo PDF

 


Referências
Alvares, C. A.; Stape, J. L.; Sentelhas, P. C.; Moraes-Gonçalves, J. L.; Sparovek, G. Köppen's climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrisft, v. 22, n. 6, p. 711-728, 2013. https://doi.org/10.1127/0941-2948/2013/0507

Amorim, C. A.; Dantas, E. W.; Moura, A. N. Modeling Cyanobacterial blooms in tropical reservoirs: The role of physicochemical variables and trophic interactions. Science of the Total Environment, v. 14, 0659, 2020. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.140659

Amorim, C. A.; Moura, A. N. Ecological impacts of freshwater algal blooms on water quality, plankton biodiversity, structure, and ecosystem functioning. Science of the Total Environment, v. 14, 3605, 2021. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.143605

Anvarifar, H.; Amirkolaie, A. K.; Miandare H. K.; Ouraji, H.; Jalali, M. A.; Uçuncu, S. S. Apoptosis in fish: Environmental factors and programmed cell death. Cell and Tissue Research, v. 368, p. 425-439, 2017. https://doi.org/10.1007/s00441-016-2548-x

Authman, M. M. N.; Zaki, M. S.; Khallaf, E. A.; Abbas, H. H. Use of fish as bio-indicator of the effects of heavy metals pollution. Journal of Aquaculture Research & Development, v. 6, n. 4, p. 1-13, 2015. https://doi.org/10.4172/2155-9546.1000328

Barbosa, E. F.; Pereira, P. C. A.; Silva, F. C.; Mira, A. B.; Dantas-Filho, J. V.; Schons, S. V. Pesticide residues detected in Colossoma macropomum by the modified QuEChERS and GC-MS/MS methods. Acta Scientiarum. Technology, v.45, e63831, 2023. https://doi.org/10.4025/actascitechnol.v45i1.63831

Bezerra Neto, E. B.; Amaral, R. V. A.; Borges, E. L.; Checchia, T. E.; Faria Junior, C. H.; Zacardi, D. M.; Campos, P. P.; Sousa, R. G. C. Support capacity of a floodplain lake for intensive fish production (Rondônia, Brazil). Revista Ambiente & Água - An Interdisciplinary Journal of Applied Science, v. 18, p. 28-77, 2023. https://doi.org/10.4136/ambi-agua.2877

Boyd, C. E.; Torrans, E. L.; Tucker, C. S. Dissolved oxygen and aeration in ictalurid catfish aquaculture. Journal of the World Aquaculture Society, v. 49, n. 2, p. 7-70, 2017. https://doi.org/10.1111/jwas.12469

Braga, R. R.; Gondim, P. M.; Pereira, R. M.; Batista, B. L.; Matushima, E. R. Leptodactylus macrosternum (Anura: Leptodactylidae) as a bioindicator of potentially toxic chemical elements in irrigated perimeters in Northeastern Brazil. Environmental Chemistry and Ecotoxicology, v. 4, p. 124-131, 2022. https://doi.org/10.1016/j.enceco.2022.02.003

Brahm, R. P.; Blazer, V. S.; Shaw, C. H.; Mazik, P. M. Micronuclei and other erythrocyte nuclear abnormalities in fishes from the Great Lakes Basin, USA. Environmental and Molecular Mutagenesis, v. 58, p. 570-581, 2017. https://doi.org/10.1002/em.22123

Brazil. CONAMA Resolution 357, March 17, 2005. Establishes provisions for the classification of water bodies as well as environmental directives for their framework, establishes conditions and standards for effluent releases and makes other provisions. Available from: <http://conama.mma.gov.br/images/conteudo/CONAMA-ingles.pdf#page=300>. Accessed on: Jul. 21, 2023.

Carretta, L.; Cardinali, A.; Marotta, E.; Zanin, G.; Masin, R. A new rapid procedure for simultaneous determination of glyphosate and AMPA in water at sub µg/L level. Journal of Chromatography A, v. 1600, p. 65-72, 2019. https://doi.org/10.1016/j.chroma.2019.04.047

Codd, G. A.; Testai, E.; Funari, E.; Svirčev, Z. Cyanobacteria, cyanotoxins, and human health. In: Hiskia, A. E.; Triantis, T. M.; Antoniou, M. G.; Kaloudis, T.; Dionysiou; D. D. Water treatment for purification from Cyanobacteria and cyanotoxins. London: Wiley, 2020. p. 37-68. https://doi.org/10.1002/9781118928677.ch2

Costa, K. G.; Pereira, L. C. C.; Costa, R. M. Short and long-term temporal variation of zooplanckton in a tropical estuary (Amazon Region, Brazil). Boletim do Museu Paraense Emílio Goeldi, Ciências Naturais, v. 3, n. 2, p. 127-141, 2008.

Costa, R. L.; Figueirede, F. M.; Bay, M.; Queiroz, C. B.; Bay-Hurtado, F. Qualitative analysis of phytoplankton in a fish farming of Alvorada d'Oeste, Rondônia, Brazil. Acta Agronomica, v. 64, n. 3, p. 260-267, 2016. https://doi.org/10.15446/acag.v64n3.45113

Cristo, N. P. Avaliação ecotoxicológica da água do Igarapé 2 de Abril utilizando o lambari (Astyanax sp) como organismo bioindicador. South American Journal of Basic Education, Technical and Technological, v. 4, n. 2, p. 51-60, 2017.

Dajoz, R. Ecologia geral. 2 ed. São Paulo: EDUSP, 1973.

Dantas-Filho, J. V.; Pedroti, V. P.; Temponi-Santos, B. L.; Pinheiro, M. M. L.; Mira, A. B.; Silva, F. C.; Soares e Silva, E. C.; Cavali, J.; Guedes, E. A. C; Schons, S. V. First evidence of microplastics in freshwater from fish farms in Rondônia State, Brazil. Heliyon, v. 9, n. 4, e15066, 2023. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2023.e15066

Ekvall, M. K.; Martin J. C.; Faassen, E. J.; Gustafsson, S.; Luling, M.; Hansson L. A. Synergistic and species-specific effects of climate change and water colour on cyanobacterial toxicity and bloom formation. Freshwater Biology, v. 58, n. 11, p. 2414-2422, 2013. https://doi.org/10.1111/fwb.12220

Erban, T.; Stehlik, M.; Sopko, B.; Markovic, M.; Seifrtova, M.; Halesova, T.; Kovaricek, P. The different behaviors of glyphosate and AMPA in compost-amended soil. Chemosphere, v. 207, p. 78-83, 2018. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.05.004

Fernandes, G.; Aparicio V. C.; Gerónimo, E.; Prestes, O. D.; Zanella, R.; Ebling, E.; Parisi, P. B.; Mollmann, V. H. S.; Reichert, J. M.; Santos, D. R. Epilithic biofilms as a discriminating matrix for long-term and growing season pesticide contamination in the aquatic environment: Emphasis on glyphosate and metabolite AMPA. Science of the Total Environment, v. 900, 166315, 2023. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2023.166315

Fett-Conte, A. C.; Salles, A. B. F. The importance of the p53 gene in human carcinogenesis. Brazilian Journal of Hematology and Hemotherapy, v. 24, p. 85-89, 2002. https://doi.org/10.1590/S1516-84842002000200004

Galindo, T.; Silva, E.; Rosário, I. Indução de micronúcleos e toxicidade por efluente doméstico em duas populações de Bathygobius soporator (Valenciennes, 1837) (Teleostei, Gobbidae) no litoral de Salvador (BA), Brasil. Brazilian Journal of Aquatic Science and Technology, v. 16, n. 1, p. 1-7, 2012. https://doi.org/10.14210/bjast.v16n1.p1-7

Gomes, A. C. A. M.; Gomes, L. F.; Roitman, I.; Pereira, H. R.; Couto Junior, A. F.; Costa, E. M. M.; Silva, M. L. C.; Jacobson, T. K. B.; Ribeiro, R. J. C.; Miranda Filho, R. J.; Avila, M. L.; Vieira, L. C. G. Forest cover influences zooplanktonic communities in Amazonian streams. Aquatic Ecology, v. 54, p. 1067-1078, 2020. https://doi.org/10.1007/s10452-020-09794-6

Gotardi, D. G. Qualidade da água, perfil socioeconômico e caracterização sanitária da piscicultura familiar em microrregiões no interior de Rondônia. Rolim de Moura: Universidade Federal de Rondônia, 2023. (Dissertação de mestrado).

Hernández-Zamora, M.; Rodrígues-Miguel, A.; Martínez-Jerónimo, L.; Martínez-Jeónimo, F. Combined toxicity of glyphosate (Faena®) and copper to the American cladoceran Daphnia exilis: A two-generation analysis. Water, v. 15, n. 11, 2018, 2023. https://doi.org/10.3390/w15112018

Hossou, A. M.; Cocan, D.; Raducu, C. M.; Daguégué, E. J.; Miresan, V.; Montchowui, E. Acute and chronic effects of a glyphosate and a gypermethrin-based pesticide on a non-target species Eucypris sp. Vavra, 1891 (Crustacea, Ostracoda). Processes, v. 9, 701, 2021. https://doi.org/10.3390/pr9040701

INPE - Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais. Estação meteorológica de Ouro Preto do Oeste-RO. Ouro Preto do Oeste: CPTEC, 2023.

Izel-Silva, J.; Ono, E. A.; Queiroz, M. N.; Santos, R. B.; Affonso, E. G. Aeration strategy in the intensive culture of tambaqui, Colossoma macropomum, in the tropics. Aquaculture, v. 529, 735644, 2020. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2020.735644

Kaur-Gill, J. P.; Sethi, N.; Mohan, A. Analysis of the glyphosate herbicide in water, soil and food using derivatising agents. Environmental Chemistry Letters, v. 15, n. 1, p. 85-100, 2017. https://doi.org/10.1007/s10311-016-0585-z

Lajmanovich, R. C.; Cabagna-Zenklusen, M. C.; Attademo, A. M.; Junges, C. M.; Peltzer, P. M.; Bassó, A.; Lorenzatti, E. Induction of micronuclei and nuclear abnormalities in tadpoles of the common toad (Rhinella arenarum) treated with the herbicides Liberty® and glufosinate-ammonium. Mutation Research/Genetic Toxicology and Environmental Mutagenesis, v. 769, p. 7-12, 2014. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2014.04.009

Lawrence, J.; Santolini, C.; Binda, G.; Carnati, S.; Boldrocchi, G.; Pozzi, A.; Bettinetti, R. Freshwater lacustrine zooplankton and microplastic: An issue to be still explored. Toxics, v. 11, n. 12, 1017, 2023. https://doi.org/10.3390/toxics11121017

Li, H.; Chen, H.; Gu, X.; Mao, Z.; Zeng, Q.; Ding, H. Dynamics of Cyanobacteria and related environmental drivers in freshwater bodies affected by mitten crab culturing: A study of Lake Guchenghu, China. Water, v. 11, n. 12, 2468, 2019. https://doi.org/10.3390/w11122468

Lima, A. M.; Santos, F. F. Análise das propriedades físico-químicas e de metais potencialmente tóxicos na água do Rio Claro, próximo à Cidade de Jataí-GO. Revista Ciências Exatas e Naturais, v. 14, n. 2, p. 239-255, 2012.

Machado, L. S.; Santos, L. G.; Pompêo, M.; Moschini-Carlos, V. Fatores ambientais relacionados à ocorrência de cianobactérias potencialmente tóxicas no Reservatório de Guarapiranga, SP, Brasil. Revista Ambiente & Água - An Interdisciplinary Journal of Applied Science, v. 11, p. 810-818, 2016. https://doi.org/10.4136/ambi-agua.194

Malheiros, C. H.; Hardoim, E. L.; Lima, Z. M.; Amorim, R. S S. Quality of water of a dam located in an agricultural area (Campo Verde, MT, Brazil). Revista Ambiente & Água - An Interdisciplinary Journal of Applied Science, v. 7, p. 245-262, 2012. https://doi.org/10.4136/ambi-agua.904

Martins, L. P.; Franco, V.; Dantas-Filho, J. V.; Freitas, C. O. Viabilidade econômica para o cultivo do tambaqui (Colossoma macropomum) em viveiro escavado no Município de Urupá - Rondônia. Revista de Administração e Negócios na Amazônia, v. 12, n. 2, p. 64-89, 2020. https://doi.org/10.18361/2176-8366/rara.v12n2p64-89

Matejova, I.; Svobodova, Z.; Vakula, J.; Mares, J.; Modra, H. Impact of mycotoxins on aquaculture fish species: A review. Journal of the World Aquaculture Society, v. 48, n. 2, p. 186-200, 2016. https://doi.org/10.1111/jwas.12371

Mehra, S.; Chadha, P. Naphthalene-2-sulfonate induced toxicity in blood cells of freshwater fish Channa punctatus using comet assay, micronucleus assay and ATIR-FTIR approach. Chemosphere, v. 265, 129147, 2021. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2020.129147

Meneguetti, D. U. O.; Silva, F. C.; Zan, R. A.; Ramos, L. J. Adaptation of the micronucleus technique in Allium cepa, for mutagenicity analysis of the Jamari River Valley, Western Amazon, Brazil. Journal of Environmental & Analytical Toxicology, v. 2, n. 2, 1000127, 2012. https://doi.org/10.4172/2161-0525.1000127

Miller, M. A.; Zachary, J. F. Mechanisms and morphology of cellular injury, adaptation, and death. Pathologic Basis of Veterinary Disease, v. 19, p. 2-43, 2017. https://doi.org/10.1016/B978-0-323-35775-3.00001-1

Nilin, J.; Santos, A. A.; Nascimento, M. K. S. Ecotoxicology assay for the evaluation of environmental water quality in a tropical urban estuary. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 91, n. 1, e20180232, 2019. https://doi.org/10.1590/0001-3765201820180232

PEIXE BR - Associação Brasileira da Piscicultura. Anuário 2023: Peixe BR da Piscicultura. Pinheiros: PEIXE BR, 2023.

Pietsch, C.; Kersten, S.; Burkhardt-Holm, P.; Valenta, H.; Danicke, S. Occurrence of deoxynivalenol and zearalenone in commercial fish feed: An initial study. Toxins, v. 5, p. 184-192, 2013. https://doi.org/10.3390/toxins5010184

Pinheiro, M. M. L.; Temponi-Santos, B. L.; Dantas-Filho, J. V.; Pedroti, V. P.; Cavali, J.; Santos, R. B.; Nishiyama, A. C. O. C.; Guedes, E. A. C.; Schons, S. V. First monitoring of Cyanobacteria and cyanotoxins in freshwater from fish farms in Rondônia State, Brazil. Heliyon, v. 9, n. 8, e18518, 2023. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2023.e18518

Pires, P. V. B.; García-Díaz, X. F.; Sousa, E. B.; Melo, N. Ecological indexes and phytoplankton structure of urban reservoirs supplied by estuarine waters and under the effects of seasonality (Belém, Pará, Brazil). Scientia Plena, v. 19, n. 7, 072401, 2023. https://doi.org/10.14808/sci.plena.2023.072401

Sant'Ana, F. J. F.; Oliveira, S. L. O.; Rabelo, E. R.; Vulcani, V. A. S.; Silva, S. M. G.; Ferreira Junior, J. A. Surtos de infecção por Piscinoodinium pillulare e Henneguya spp. em pacus (Piaractus mesopotamicus) criados intensivamente no Sudoeste de Goiás. Pesquisa Veterinária Brasileira, v. 32, p. 121-125, 2012. https://doi.org/10.1590/S0100-736X2012000200005

Singh, S.; Kumar, V.; Gill, J. P. K.; Datta, S.; Wani, A. B.; Dhanjal, D. S.; Romero, R.; Singh, J. Glyphosate uptake, translocation, resistance emergence in crops, analytical monitoring, toxicity and degradation: A review. Environmental Chemistry Letters, v. 18, p. 663-702, 2020. https://doi.org/10.1007/S10311-020-00969-Z

Temponi-Santos, B. L. Anomalias nucleares eritrocitárias em tabaquis (Colossoma macropomum) e rãs Leptodactylus fuscus e L. petersii, impactos físico-químicos e planctônicos provocados por AMPA, glifosato e microplásticos combinados na água de viveiros de piscicultura. Rolim de Moura: Universidade Federal de Rondônia, 2024. (Dissertação de mestrado).

Terada-Nascimento, J. S.; Dantas-Filho, J. V.; Temponi-Santos, B. L.; Perez-Pedroti, V.; Pinheiro, M. M. L.; García-Nuñez, R. Y.; Muniz, I. M.; Mira, Á. B.; Guedes, E. A. C.; Schons, S. V. Monitoring of mycotoxigenic fungi in fish farm water and fumonisins in feeds for farmed Colossoma macropomum. Toxics, v. 11, n. 9, 762, 2023. https://doi.org/10.3390/toxics11090762

Tsai, W. T. Trends in the use of glyphosate herbicide and its relevant regulations in Taiwan: A water contaminant of increasing concern. Toxics, v. 7, n. 1, 4, 2019. https://doi.org/10.3390/toxics7010004


 

ISSN 2359-1412